Пока что могу ответить на пару вопросов:
1. OS CentOS (2.6.18-238.19.1.el5), в логах апача статики (картинки) нет вообще;
2. Вся статика только в логах nginx. У апача только пхп, хтмл и favicon.ico.
3. Использовать noatime не могу, т.к. по этому свойству определяю срок годности неиспользованной статики для последующего удаления.

> Видимо апач делит с nginx какой-то ресурс, которого начинает не
> хватать. Какая операционка? Скорее всего дело в настройках
> операционки.

А какой это может быть ресурс?

> Пока вы не озвучили конфигурацию и распределение ресурсов памяти/дисковых операций, советом может
> быть только "да, добавляйте и того и другого".

Извиняюсь за глупый вопрос, но как посмотреть распределение ресурсом памяти/дисковых операций?
Насчёт конфига nginx. У меня работает 3 nginx на одном сервере + апач. Статику раздает вот такой конфиг:

worker_processes 4;
worker_rlimit_nofile 65536;

events {
worker_connections 16384;
}

http {
include mime.types;
default_type application/octet-stream;

log_format main '$remote_addr - $remote_user [$time_local] $request '
'"$status" $body_bytes_sent "$http_referer" '
'"$http_user_agent" "$http_x_forwarded_for"';

sendfile off;
output_buffers 1 256k;

tcp_nopush on;
tcp_nodelay on;

keepalive_timeout 0;

map $http_host $root_dir {
hostnames;
i.server.com /var/www/virtual/i.server.com;
}
root $root_dir;

server {
listen 174.174.174.174:80;
server_name i.server.com;

keepalive_timeout 0;

client_max_body_size 10m;
client_body_buffer_size 128k;

proxy_connect_timeout 120;
proxy_send_timeout 120;
proxy_read_timeout 120;

proxy_buffer_size 4k;
proxy_buffers 4 32k;
proxy_busy_buffers_size 64k;
proxy_temp_file_write_size 64k;

proxy_set_header Host $host;
proxy_set_header X-Real-IP $remote_addr;
proxy_set_header X-Forwarded-For $proxy_add_x_forwarded_for;

open_file_cache max=1024 inactive=600s;
open_file_cache_valid 2000s;
open_file_cache_min_uses 2;
open_file_cache_errors on;

location / {
proxy_pass http://i.server.com:8080;
proxy_redirect off;
}

location ~* ^.+\.(jpg|jpeg|gif|png|zip|tgz|gz|rar|bz2|doc|xls|exe|pdf|ppt|txt|tar|wav|bmp|rtf)$ {
log_not_found off;
access_log logs/access_i.log;
error_log logs/error_i.log;

expires 365d;

root /var/www/virtual/i.server.com;

error_page 404 = @gifredir;
}